Гортань человека с физиологической точки зрения представляет собой сложный «узловой» орган, обеспечивающий одновременно дыхание, пищеотведение и формирование голоса [1–3]. Основным регулятором этой деятельности является возвратный гортанный нерв (ВГН) (исключение составляет лишь перстнещитовидная мышца, иннервацию которой осуществляет наружная ветвь верхнего гортанного нерва). Однако такая простая схема не совсем удовлетворяет современному пониманию нормальной и патологической физиологии органа. Так, некоторые авторы, изучая подробно анатомию гортани, отметили сложную разветвленную интраларингеальную и экстраларингеальную нервную сеть, которая столь необходима для скоординированной моторики органа [4–9].

С появлением интраоперационного нейромониторинга стало очевидно, что не всегда анатомическая целостность ВГН гарантирует нормальное проведение электрического импульса по нему [10][11]. Кроме того, наряду с понятием «морфологическая анатомия ВГН» исследователи стали применять термин «функциональная анатомия», таким образом отмечая неодинаковую функциональную роль экстраларингеальных ветвей ВГН [12].

Не выяснены конкретные причины различных вариантов дискинезий гортани. К примеру, положение паретичной связки может быть разным даже при проведении идентичной техники тиреоидэктомии. В одних случаях диагностируются минимальные нарушения с сохранением подвижности голосовых связок (ограничение подвижности), а в других — полное нарушение с медианным, парамедианным или латеральным положением. При этом наиболее опасным в клиническом плане является медианное положение голосовой связки, которая суживает голосовую щель наполовину и вызывает нарушения дыхательной функции [13–16].

Причины возникновения дисфагии и аспирационного синдрома остаются также малоизученными. Некоторые авторы связывают их с повреждением наружной ветви верхнего гортанного нерва. Однако в классическом понимании наружная ветвь верхнего гортанного нерва иннервирует только перстнещитовидную мышцу, которая участия в акте глотания не принимает [17][18].

Еще одним феноменом, требующим дополнительного объяснения, является реиннервация гортани. Какова роль экстраларингеальных, интраларингеальных ветвей ВГН и верхнего гортанного нерва в этой патологической картине, остается загадкой [3][6][9].

В 2013 г. Американской академией отоларингологии опубликованы результаты хирургического лечения 25 000 пациентов с патологией щитовидной железы (ЩЖ). По данным метаанализа, несмотря на постоянную визуализацию ВГН и применение интраоперационного нейромониторинга, парез или паралич гортани после операций на ЩЖ в среднем выявлялся у 9,8% больных. При этом показатели в различных клиниках варьировали от 2,3 до 26% (во многом зависели от методов диагностики парезов: клинические данные, непрямая ларингоскопия, фиброларингоскопия или стробоскопия) [13].

По мнению ряда авторов, основной причиной послеоперационных парезов гортани, несмотря на постоянную интраоперационную визуализацию и применение нейромониторинга, является непростая, а порой даже индивидуальная топография ВГН. Исследователи определили следующие «сложные точки» в анатомии нерва: 1) частое образование экстраларингеальных ветвей; 2) синтопическое расположение ВГН и нижней щитовидной артерии (НЩА) (описано до 28 вариантов нервно-артериальных перекрестов); 3) аномалии нерва (невозвратный гортанный нерв) [19][20]. Этим авторы обосновывают необходимость в ходе оперативного вмешательства идентифицировать не только основной ствол ВГН, но и отдельные его экстраларингеальные ветви [12][21][22].

Установлено, что «тонким» нервным структурам требуется меньшая тракционная сила для их повреждения. Кроме того, ВГН расположенный латеральнее НЩА при тракции доли ЩЖ испытывает наибольшее воздействие. Таким образом, ВГН с несколькими экстраларингеальными ветвями, находящимися латеральнее НЩА, является более уязвимым и считается «худшим» вариантом синтопического расположения нерва [19][22][23]. На практике Sormaz I. и соавт. показали, что парезы гортани в группе пациентов с экстраларингеальным ветвлением ВГН отметили в 0,75% наблюдений, а при отсутствии ветвей — в 0,3% случаев [24]. Barczyński M. и соавт. убедительно доказали, что ларингеальные нарушения чаще возникают у больных с несколькими ветвями ВГН (5,2% против 1,6%, р<0,001) [25]. Подобные результаты получены и Sancho J.J. и соавт., которые диагностировали парезы гортани у 15,8% пациентов при бифуркации нерва, а при отсутствии ветвлений — только в 8,1% случаев (р<0,022) [26].

Целью данного исследования является определение экстраларингеальных вариантов строения ВГН и их частоты встречаемости в серии аутопсийных наблюдений.

Место и время проведения исследования

Место проведения. Исследование выполнено на базе ГКБ им. А.К. Ерамишанцева ДЗМ.

Время проведения. Исследование проведено с января по апрель 2018 г.

Изучаемые популяции

Проведена серия диссекций нефиксированных трупных комплексов органов шеи человека. Границами изъятого органокомплекса являлись: снаружи — поверхностный листок собственной фасции шеи (II листок), сверху — горизонтальная плоскость, проходящая выше подъязычной кости, снизу — горизонтальная плоскость, находящаяся на уровне брахиоцефального артериального ствола.

Критерии исключения анатомических образцов из исследования:

1. патология органов шеи, изменяющая нормальную анатомию области (в анамнезе или выявленная на этапе данной госпитализации);

2. оперативные вмешательства на органах шеи (в анамнезе или выполненные на этапе данной госпитализации).

Способ формирования выборки из изучаемой популяции

В исследовании выборка формировалась истинно-случайным способом.

Дизайн исследования

Проведено одноцентровое одномоментное неконтролируемое исследование трупного материала.

Описание медицинского вмешательства

Этапы диссекции.

Первый этап. Доступ к ЩЖ осуществлялся посредством вскрытия по средней линии глубокого листка собственной и внутренностной фасций шеи (III и IV листок) с пересечением и отведением с двух сторон участков грудиноподъязычной и грудинощитовидной мышц.

Второй этап. С обеих сторон выделялись доли ЩЖ (отводились кпереди1), скелетизировались ВГН, НЩА и их ветви. Отмечалось их синтопическое расположение. ВГН прослеживался до «входа» в гортань.

Третий этап. Все анатомические картины фотографировались и создавались рисунки-схемы.

Статистический анализ

Статистический анализ проведен с использованием пакета прикладных программ SPSS Statistics 23.0 и интернет-калькулятора Social Science Statistics (https://www.socscistatistics.com). В работе использованы методы описательной статистики. Количественные переменные представлены в виде абсолютных и относительных величин. Выборка характеризовалась средней арифметической величиной и стандартным отклонением (М±σ). Методы доказательной статистики использовались для анализа количественных (t-критерий Стьюдента) и качественных (точный критерий Фишера, Хи-квадрат) признаков. Значимыми считались различия групп при р<0,05.

Этическая экспертиза

Исследование выполнено на базе ГКБ им. А.К. Ерамишанцева ДЗМ. Этическая экспертиза проведена локальным этическим комитетом ГБУЗ ГКБ им. А.К. Ерамишанцева ДЗМ, протоколы №01(1)-2018 от 25.01.2018.

Объекты (участники) исследования

В 23 трупных органокомплексах шеи выявлено 46 (100%) ВГН.

Основные результаты исследования

При диссекции выявлены следующие экстраларингеальные ветви ВГН:

1. трахеопищеводные ветви;

2. экстраларингеальные гортанные (конечные) ветви;

3. аберрантные ветви и варианты ВГН.

В препаратах ВГН с НЩА (или ее ветвями) образовывали перекрест — нервно-артериальную хиазму.

Трахеопищеводные ветви возвратного гортанного нерва

Все ВГН (46 наблюдений) находились в трахеопищеводной борозде и имели типичное восходящее направление. При тракции основного ствола нерва латеральнее в этой области визуализировались тонкие ветки, направляющиеся от ВГН к трахее и пищеводу (рис. 1). Количество трахеопищеводных веток варьировало от 4 до 10 (6±2), а их длина — в диапазоне от 4 до 35 мм (11±4 мм). Различий в длине ветвей справа и слева не отмечено (р=0,185). Однако количество трахеопищеводных ветвей статистически значимо определялось больше с левой стороны (р=0,032).

Кроме того, в 3 (6,5%) случаях левые трахеопищеводные ветви имели значительную протяженность, направлялись параллельно основному стволу ВГН вплоть до перстнещитовидного сочленения, отдавая по ходу своему ветки к трахее и пищеводу (рис. 2).

Гортанные ветви возвратного гортанного нерва

Все 46 (100%) ВГН «проникали» в гортань в области перстнещитовидного сочленения (в проекции бугорка Цукеркандля), продолжая далее свой ход под пластинкой щитовидного хряща (интраларингеально). В половине (47,8%) случаев отмечена экстраларингеальная бифуркация нерва. В 12 (26,1%) наблюдениях до «входа» в гортань ВГН образовывал три ветви и только в 3 (6,5%) случаях — четыре ветви (табл. 1, рис. 3).

Статистически значимых различий в количестве гортанных ветвей между контралатеральными сторонами не выявлено (одна ветвь — р=1; две ветви — р=0,554; четыре ветви — р=1). Однако трифуркация чаще определялась слева, хотя высокой статистической значимости не отмечено (справа — 3, слева — 9; р=0,090).

Таким образом, в 80,4% случаев ВГН имел две и более конечные гортанные ветви. Только в 19,6% наблюдений нерв не образовывал гортанных ветвей и был представлен единым стволом.

Синтопия возвратного гортанного нерва и нижней щитовидной артерии

В 4 (8,7%) наблюдениях НЩА отсутствовала (справа — 1, слева — 3; р=0,607) (рис. 4). Во всех остальных препаратах НЩА с ВГН образовывала нервно-артериальный перекрест (хиазму).

А) Сагиттальная проекция.

В большинстве (73,9%) случаев нервно-артериальный перекрест образовывали ветви НЩА (рис. 5). Только в 8 (17,4%) наблюдениях хиазма определялась на уровне основного ствола НЩА (рис. 6); (табл. 2). Статистических различий в данных между контралатеральными сторонами не выявлено (р=0,705).

Таким образом, 34 (73,9%) ВГН образовывали одновременно две и более хиазм с ветвями НЩА (см. рис. 5).

Б) Горизонтальная проекция.

В 18 (39,1%) наблюдениях ВГН или его гортанные ветви располагались между ветвями НЩА. Также в 18 (39,1%) случаях нерв визуализирован медиальнее (глубже) НЩА. Только при 5 (10,9%) диссекциях ВГН определялся латеральнее (поверхностнее) артерии. В одном случае (2,2%) гортанные ветви «охватывали» основной ствол артерии с обеих сторон (табл. 3, рис. 7).

Таким образом, в половине случаев ВГН располагался или между ветвями НЩА (39,1%), или латеральнее (поверхностнее) НЩА (10,9%), тем самым формируя «неудобные» варианты анатомии.

Статистических различий в данных между контралатеральными сторонами не отмечено (р=0,812).

Варианты расположения ВГН между ветвями НЩА отличались значительной вариабельностью. Нами отмечены следующие сочетания (рис. 8).

В) Локализация бифуркаций ВГН относительно НЩА.

Отмечено, что точки бифуркации ВГН на гортанные ветви располагались на различном расстоянии от перстнещитовидного сочленения. Для удобства дальнейшей статистической оценки данного признака ход ВГН разделен на три участка относительно НЩА: преартериальный, артериальный и постартериальный. Артериальный участок располагался в треугольной зоне, ограниченной ветвями и основным стволом НЩА. Участок нерва ниже этой зоны определялся как преартериальный, а выше — постартериальный (рис. 9а).

Все точки бифуркации ВГН спроецированы на отмеченные области. В 15 (35,7%) случаях точки ветвления нерва находились на уровне НЩА (рис. 9b). В преартериальной области деление на гортанные ветви выявлено в 13 (31,0%) наблюдениях (рис. 9c). В постартериальной зоне бифуркация определялась при 14 (33,3%) диссекциях (ВГН в виде одного ствола отнесен к группе постартериальных ветвлений) (рис. 9d). Препараты, в которых отсутствовала НЩА, не учитывались (4 диссекции). Различий при сравнении данных по контралатеральным сторонам не отмечено (артериальная зона — р=0,926; постартериальная зона — 0,827). Однако бифуркация с левой стороны определялась чаще в преартериальной области (справа — 4; слева — 9; р=0,095).

Таким образом, в 66,7% случаев деление ВГН на конечные гортанные ветви происходит далеко от «входа» в гортань в артериальной и преартериальной зонах.

Аберрантные варианты возвратного гортанного нерва

А) Аберрантные ветви ВГН.

В 13 (28,3%) случаях выявлены дополнительные ветки от наружной ветви ВГН, направляющиеся непосредственно в область «входа» ВГН в гортань. Из них в 2 (4,4%) наблюдениях между нервами визуализирован прямой экстраларингеальный анастомоз (рис. 10).

В 3 (6,5%) случаях выявлены дополнительные латеральные ветви ВГН. Однако проследить их ход на всем протяжении не представлялось возможным (препарат ограничен II фасциальным листком шеи) (рис. 11а). В 1 (2,2%) случае выявлен «обходной» анастомоз между блуждающим нервом и ВГН (рис. 11b).

Статистически значимых различий в количестве дополнительных веток между контралатеральными сторонами не отмечено (р=0,199). Тем не менее справа аберрантные ветви ВГН выявлены в 5 (10,9%) препаратах, а слева — только в одном случае.

Б) Невозвратный гортанный нерв.

Невозвратный гортанный нерв не был выявлен в данной серии аутопсийных наблюдений.

Резюме основного результата исследования

В ходе диссекции выявлены следующие экстраларингеальные ветви ВГН:

1. трахеопищеводные;

2. экстраларингеальные гортанные;

3. аберрантные.

Трахеопищеводные ветви определялись во всех препаратах. В 37 (80,4%) наблюдениях ВГН имел две и более экстраларингеальных гортанных ветви. В 6 (13,0%) случаях присутствовали дополнительные аберрантные ветви ВГН.

НЩА выявлена в 42 (91,3%) наблюдениях. При этом сосуд находился в тесном контакте с ВГН, образуя нервно-артериальный перекрест (хиазму).

Обсуждение основного результата исследования

Первые сведения о ВГН были получены еще во II в. античным ученым Галеном. Исследователь определил, что пересечение ВГН у свиньи вызывает афонию. Только в начале XX в., с увеличением количества оперативных вмешательств на ЩЖ, началось активное изучение его анатомии. Так, Crile W.G. (1929), Lahey F.H. (1938), Николаева О.В. (1951) разработали различные хирургические методики, основной целью которых являлось сохранение целостности ВГН. Однако только к концу столетия стало понятно, что золотым стандартом тиреоидэктомий является обязательная визуализация нерва [27].

Появление интраоперационного нейромониторинга определило новый этап в изучении анатомии и физиологии ВГН. В настоящее время тракционные повреждения нерва считаются одной из главных причин послеоперационных парезов гортани. Таким образом, рутинное применение электромиографии внесло новые коррективы в тактику оперативных вмешательств, сведя до минимума риски двусторонних нарушений [10][11]. Однако, несмотря на это, парезы и параличи гортани в эндокринной хирургии не являются казуистикой [28].

Вероятно, именно невыявление во время хирургического вмешательства «тонких» топографо-анатомических особенностей ВГН приводит к повреждению как основного ствола нерва, так и отдельных его ветвей, что и определяет уровень послеоперационных парезов гортани. В свою очередь, сохранение отдельных веток и анастомозов ВГН может обеспечить реиннервацию и восстановление моторики органа в отдаленном послеоперационном периоде.

Трахеопищеводные ветви возвратного гортанного нерва

Функциональная роль трахеопищеводных ветвей ВГН в настоящий момент остается малоизученной, а литературные данные на эту тему — скудными. Однако наличие в верхней трети пищевода поперечнополосатой мускулатуры предполагает двигательную иннервацию, которую, более вероятно, и обеспечивают трахеопищеводные ветви ВГН.

Авторы одной из работ так описали анатомию трахеопищеводных ветвей. Все ВГН имеют дополнительные ветви к трахее и пищеводу, количество которых варьирует от 5 до 7, а длина — от 8 до 21 мм. Кроме того, авторы предположили, что развитие дисфагии после оперативных вмешательств на органах шеи обусловлено повреждением именно трахеопищеводных ветвей ВГН. Так, в 1,7–50,3% случаев после операций на шейном отделе позвоночника (anterior cervical spine surgery) отмечается нарушение функции глотания, которое сохраняется у 10% пациентов дольше одного года [2].

Гортанные ветви возвратного гортанного нерва

По данным метаанализа (в 69 исследованиях выделено 28 387 нервов), ВГН в 60% случаев образует несколько экстраларингеальных гортанных ветвей (в 51,1% наблюдений отмечалась бифуркация нерва, а в 4,7% случаев — трифуркация и тетрафуркация) [21].

Авторы метаанализа выявили статистически значимые различия при сравнении данных, полученных при диссекции трупов и интраоперационной визуализации нерва. Так, экстраларингеальные гортанные ветви значительно чаще обнаруживали при аутопсийных исследованиях (на трупах — 73,3%, а при хирургических вмешательствах — 39,2%). Бифуркация нерва при трупной диссекции отмечена в 61,1% наблюдений, а во время операции — в 37,6% случаев. По мнению авторов, этот факт дополнительно свидетельствует о недостаточной визуализации нерва во время хирургических вмешательств [21].

В другом исследовании в 11–13,3% случаев отмечено билатеральное деление ВГН на гортанные ветви. Такая конфигурация нерва увеличивает риски двустороннего повреждения [20][22].

Благодаря интраоперационному нейромониторингу определена функциональная роль отдельных веток ВГН. Так, двигательный сигнал при электростимуляции передних ветвей2 1112 ВГН определялся в 99,9% случаев, а с задних ветвей — всего лишь в 1,5% наблюдений [21]. Однако в последние годы авторы стали чаще выявлять двигательные волокна в задних ветвях ВГН (у 5,6–8,7% пациентов), что, вероятно, связано с усовершенствованием техники нейромониторинга [21][24][29]. Кроме того, установлено, что чем каудальнее находится точка бифуркации, тем больше эфферентных волокон содержится в задних ветвях [29]. Тем не менее амплитуда электромиографического сигнала с задних ветвей ВГН составляет 25–69% сигнала, полученного с передних ветвей нерва [12].

Таким образом, ВГН в подавляющем большинстве случаев имеет две и более экстраларингеальных гортанных ветвей, часть из которых остаются незамеченными во время операции. При этом повреждение передних ветвей нерва приводит к неминуемому нарушению двигательной функции гортани.

Синтопия возвратного гортанного нерва и нижней щитовидной артерии

Noussios G. и соавт. при анализе топографических картин 4198 ВГН выявили медиальное расположение нерва (под НЩА) в 52,1% случаев. В 23,9% наблюдений авторами отмечен латеральный вариант нерва (поверхностнее артерии) и только в 18,9% случаев нерв определялся между сосудистыми ветвями [23]. Однако в другой работе, основанной на диссекционном материале (76 трупов), ВГН все же чаще определялся между ветвями НЩА (в 46,9% случаях), а латеральная и медиальная локализации обнаружены только в 28,0% и 24,5% соответственно [30]. Авторы высказали предположение, что различия в данных обусловлены сложностями интраоперационной оценки анатомической картины (некоторые ветви НЩА и ВГН остаются незамеченными во время хирургических вмешательств) [20][30]. Кроме того, в исследованиях не отмечен факт агенезии НЩА, который имеет место быть в 10% случаев [27][31–34].

По представлению ряда хирургов, НЩА находится поверхностнее ВГН, что создает у оператора «ложное чувство безопасности» во время вмешательства. К тому же при мобилизации и отведении доли ЩЖ кпереди латеральнее расположенные структуры значительно натягиваются сосудом и, таким образом, испытывают большее тракционное воздействие. Поэтому риск повреждения возрастает, если ВГН располагается латеральнее или между ветвями НЩА [23][30].

Другими авторами, подобно нам, проанализирована топография точек бифуркации ВГН относительно НЩА. Оказалось, что выбранная точка в 46,3% случаев определяется на уровне НЩА и ее ветвей. Однако достаточно часто (11,1% наблюдений) деление на экстраларингеальные гортанные ветви происходило каудальнее этой артерии [12][22]. Henry B. и соавт. также отметили, что деление ВГН происходит чаще на расстоянии 1–2 см от перстнещитовидного сочленения. При этом некоторые точки бифуркации находятся гораздо ниже от «входа» нерва в гортань (до 4 см) [21].

Таким образом, перекрест ВГН и НЩА можно назвать «камнем преткновения» в хирургии ЩЖ. Необходимо быть максимально внимательным при диссекции нервно-артериальной хиазмы, так как большая часть ВГН образует ветви именно в этой области. Кроме того, ВГН может делиться на ветви и ниже НЩА, что определяет необходимость в визуализации каудального участка нерва [19][21][22][25].

Аберрантные ветви возвратного гортанного нерва

Henry B. и соавт. и Naidu L. и соавт. представлены метаанализы, посвященные ларингеальным анастомозам, образованным ВГН и ветвями верхнего гортанного нерва. Согласно исследованиям, наиболее частыми из них являются: черпаловидное сплетение (79,7%), анастомоз Галена (76,7%) и коммуникантный нерв (45,7%) [5][8]. Существованием этих структур, например, можно объяснить эффект реиннервации гортани и различное положение голосовых связок (медианное, латеральное, ограниченная подвижность) при повреждении ВГН [7].

Martin-Oviedo и соавт. исследовали электромиографическую реакцию гортани при стимуляции ВГН, наружной ветви и внутренней ветви верхнего гортанного нерва (в 13 гортанях после тотальной ларингэктомии). При стимуляции ВГН в 7 удаленных гортанях отмечен электромиографический ответ от перстнещитовидной мышцы (согласно классическим представлениям, иннервируется наружной ветвью верхнего гортанного нерва). При стимуляции наружной ветви верхнего гортанного нерва в 4 наблюдениях получен ответ высокой амплитуды (достаточный для выполнения функции) от ларингеальных мышц, иннервируемых ВГН. Для внутренней ветви верхнего гортанного нерва также были характерны невысокой амплитуды сигналы с мышечного аппарата гортани (считается, что ветвь содержит только чувствительные волокна) [7].

Еще одним фактом, подтверждающим шунтирование нервного импульса, является электромиографический ответ от мышц гортани, получаемый в 70–80% случаев при интраоперационной стимуляции наружной ветви верхнего гортанного нерва. Данная «перекрестная реакция» может быть объяснена наличием коммуникантных ветвей ВГН [35].

Подобные случаи экстраларингеального анастомозирования выявлялись нами и при интраоперационной визуализации ВГН (рис. 12).

Контралатеральные различия экстраларингеальных ветвей ВГН

В проведенном нами исследовании отмечена экстраларингеальная асимметрия ВГН. Так, количество трахеопищеводных ветвей значимо больше выявлено слева (р=0,032). Трифуркация нерва на гортанные ветви чаще определялась слева (справа — 3, слева — 9; р=0,090). Кроме того, ВГН с левой стороны чаще образовывал гортанные ветви низко в преартериальной области (справа — 4; слева — 9; р=0,095). Однако аберрантные ветви выявлены справа в 5 (10,9%) случаях, слева — только в одном. Подобные экстраларингеальные различия отмечены и другими авторами, которые связывают их c большей длиной левого ВГН [22].

По данным исследования, все ВГН имели от 4 до 10 ветвей, направляющихся к трахее и пищеводу (трахеопищеводные ветви ВГН). В 80,4% случаев отмечено деление нерва на две и более конечные гортанные ветви. В 13,0% наблюдений определялись аберрантные (дополнительные) ветви ВГН.

Во всех препаратах ВГН образовывал перекрест с НЩА (в 8,7% случаев НЩА отсутствовала). При этом в 39,1% случаев ВГН располагался между ветвями НЩА, еще в 39,1% наблюдений — медиальнее (глубже) НЩА, а в 10,9% препаратов — латеральнее (поверхностнее) сосуда.

Таким образом, именно многообразие топографо-анатомической картины расположения ВГН определяет сложности при интраоперационной визуализации нерва. В свою очередь, несвоевременное выявление этих особенностей может привести к повреждению структуры или его отдельных ветвей, что как раз и определяет сохраняющееся число послеоперационных парезов гортани.

1. Описательная топография, используемая в статье, соответствует классическим осям и плоскостям тела человека.2. При тракции мобилизованной доли ЩЖ кпереди латерально расположенные ветви ВГН меняют свою топографию и определяются как передние.