Thyroid vessels must be ligated somewhere. Should they be so ligated  as not to cut off the blood supply of parathyroid glandules? Replying to this question is impossible without definite knowledge of the blood supply to these little bodies.

W.S. Halsted, 1907 [1]

Гипопаратиреоз (ГПТ) является самым частым осложнением после оперативных вмешательств на щитовидной железе (ЩЖ) [2–4]. Транзиторные варианты гипокальциемии (ГКЕ) отмечаются в 0,3–83% случаев [2, 3, 5–14]. Постоянные формы ГПТ в отдаленном послеоперационном периоде встречаются реже (по различным данным, в 0,4–43%) [2, 3, 5–8, 12–15]. Кроме того, до 80% случаев проявлений ГКЕ может быть бессимптомным [8, 9, 11, 16]. Однако в связи с развитием ГКЕ увеличиваются сроки пребывания в стационаре, а следовательно, финансовые затраты на лечение пациента [2, 3]. Хроническое течение ГКЕ приводит к кальцификации нервных ганглиев и формированию ранней катаракты [13]. Постоянные симптоматические формы ГПТ встречаются реже, но значительно ухудшают качество жизни [6].

O. Thomusch и соавт., основываясь на метаанализе результатов операций, выполненных 5846 пациентам, сделали вывод, что послеоперационный ГПТ – это мультифакторный феномен. Основной причиной ГПТ является нарушение кровоснабжения околощитовидных желез (ОЩЖ), а также их повреждение или даже случайное удаление во время операции, что в свою очередь зависит от объема оперативного вмешательства [2, 3, 13, 15, 17, 18]. Именно поэтому целесообразность профилактической центральной лимфодиссекции широко обсуждается и данная операция не рекомендуется во избежание развития послеоперационной ГКЕ [2, 3, 6, 18–20]. Так, консенсусом китайских экспертов, учрежденным для создания рекомендаций по предотвращению ГПТ, было показано, что транзиторный и постоянный ГПТ после тиреоидэктомии развивался в 27,7 и 6,3% случаев соответственно, при тотальной тиреоидэктомии и односторонней центральной лимфодиссекции – у 36,1 и 7,0% пациентов, а при тотальной тиреоидэктомии с двусторонней центральной лимфодиссекцией – в 51,9 и 16,2% случаев [6].

Следует принимать во внимание и ряд дополнительных факторов, которые могут ухудшать прогноз послеоперационного ГПТ независимо от опыта хирурга и применяемой им техники операции (синдром “голодных костей” при токсическом зобе; гемодилюция, гипоальбуминемия и высвобождение антидиуретического гормона в послеоперационном периоде; изменение чувствительности к паратиреоидному гормону в связи с мутацией G-рецептора периферических клеток; пол и возраст пациента; дефицит витамина D) [3, 7, 10, 11, 14, 15, 18, 21].

Со времен работ W.S. Halsted сохранился постулат о том, что все ОЩЖ получают кровоснабжение от нижней щитовидной артерии (НЩА). Способ, предложенный Halsted, заключается в лигировании веток третьего порядка НЩА на капсуле ЩЖ [1, 7]. На основании таких анатомических данных были предприняты многочисленные попытки сравнения двух методик: перевязки основного ствола и периферического лигирования отдельных веток НЩА. Часть авторов, выполнявших периферическое лигирование НЩА, не отметили статистически значимого снижения уровня послеоперационной ГКЕ [5, 8, 10, 11, 15, 16, 22–27]. Кроме того, по данным литературы, периферическое лигирование сопряжено с риском кровотечения и повреждением возвратного гортанного нерва (ВГН) [10, 11]. Так, M. Iqbal и соавт. отметили транзиторный парез ВГН при лигировании основного ствола в 6% случаев, тогда как при перевязке сосудов на периферии – в 14% случаев [10]. В другой работе отмечают повышение кровоточивости в области ОЩЖ, если не лигировать основной ствол НЩА, таким образом, увеличивается шанс повреждения самих ОЩЖ [23].

Все же ряд авторов из разных стран выявили положительный эффект способа Halsted и отмечают статистическую значимость метода [9, 13, 17, 28–30]. G. Maralcan и соавт. не выявили ни одного случая пареза ВГН при периферическом лигировании НЩА. Кроме того, при развитии транзиторных форм ГКЕ отмечено быстрое восстановление лабораторных показателей на фоне приема препаратов и отсутствие постоянных форм ГКЕ в отдаленном послеоперационном периоде [9].

Таким образом, основной проблемой при хирургическом лечении пациентов с патологией ЩЖ на сегодняшний день считается не столько повреждение ВГН и наружной ветви верхнего гортанного нерва во время операций (применение рутинной визуализации нервов, нейромониторинга обеспечило безопасность этих структур), сколько сохранение функций ОЩЖ [6, 31, 32]. По выражению N. Naseem и соавт., ГКЕ является легко клинически определяемым осложнением после операций на ЩЖ, а его проявление – чувствительным симптомом качества операции [17].

Целью данной работы является изучение кровоснабжения ОЩЖ.

Критерии соответствия

Исследование основывается на результатах микродиссекции и ретгенангиографических исследований 23 трупных органокомплексов шеи (без патологии и операций на них). Забор материала проходил в пределах собственно шеи (II листка) (классификация В.Н. Шевкуненко [33]). Сверху границей являлась горизонтальная плоскость, проходящая через подъязычную кость. Снизу комплекс ограничивался горизонтальной плоскостью, находящейся на уровне брахиоцефального артериального ствола. Комплекс органов состоял из гортани, гортаноглотки, трахеи (до бифуркации), участка пищевода, ЩЖ, сосудисто-нервного пучка (участков общей, наружной и внутренней сонных артерий, внутренней яремной вены, блуждающего нерва), участка тимуса, окружающей жировой клетчатки и мышц соответствующего фасциального пространства.

Дизайн исследования

Исследование проводилось в четыре этапа.

Продолжительность исследования

Исследование было проведено в 2018 г. с января по апрель включительно.

Этическая экспертиза

Протокол исследования одобрен локальным этическим комитетом ГБУЗ “ГКБ им. А.К. Ерамишанцева ДЗМ”, выписка из протокола №01(1)-2018 от 25.01.2018.

Статистическая обработка

При планировании данной поисковой работы не была сформулирована научная гипотеза, требующая доказательства методами медицинской статистики. Результаты представлены в виде абсолютных и относительных величин.

Объекты (участники) исследования

Нами выполнено 46 односторонних микродиссекций и рентгенангиографических исследований. Выявлено 42 ВОЩЖ и 43 НОЩЖ (итого 85 ОЩЖ).

По результатам анализа 46 ангиографических и анатомических картин аутопсийного материала нами выявлены четыре возможных варианта кровоснабжения ОЩЖ. Для дальнейшего удобства описания каждый вариант стратифицирован с помощью латинских цифр (табл. 1).

Таблица 1. Типы кровоснабжения ОЩЖ

Основные результаты исследования

Выявлено, что в 71,8% случаев основным источником кровоснабжения ОЩЖ являлась НЩА (I тип). НОЩЖ кровоснабжались только этой артерией в 79,0%, а ВОЩЖ – в 64,3% случаев. При данном типе ОЩЖ интимно прилегали к ветвям НЩА. Во время ангиографического исследования меченые ОЩЖ располагались в бассейне НЩА, а также контрастировались тонкие сосудистые веточки, направляющиеся к ним (рис. 1, 2).

Рис. 1. I тип. Правая доля ЩЖ: 1, 2 – мелкие ветви от основного ствола НЩА, направляющиеся в претрахеальную клетчатку; 3, 4, 5 – ветви НЩА первого порядка. RLN – возвратный гортанный нерв. а – рентгенангиограмма в прямой проекции. Контрастирована НЩА. Артерия имеет множество веток. Три основные (3, 4, 5) направляются к ткани ЩЖ, другие, более мелкие (1, 2) – в претрахеальное клетчаточное пространство. Меченные металлическими наконечниками ВОЩЖ и НОЩЖ (обведены) находятся в бассейне НЩА. Контрастированные мелкие веточки направляются к ОЩЖ. б – микродиссекция. ОЩЖ находятся в типичном месте. Визуализированы сосудистые “ножки”, идущие к ОЩЖ от веток первого порядка НЩА (3, 4, 5). Основной ствол ВГН (RLN) располагается спереди от НЩА. в – схема.

Рис. 2. I тип. Левая доля ЩЖ: 1, 2 – ветви НЩА первого порядка. RLN – возвратный гортанный нерв. а – рентгенангиограмма в прямой проекции. Контрастирована НЩА. Артерия имеет две основные ветви первого порядка (1, 2), направляющиеся к ткани ЩЖ. Меченные металлическими наконечниками ВОЩЖ и НОЩЖ (обведены) находятся в бассейне НЩА. Контрастируются мелкие ветви, направляющиеся к ОЩЖ. Стрелка – incisura thyreoidea superior. б – микродиссекция. ВОЩЖ расположена в типичном месте, интимно прилежит к верхней ветви первого порядка НЩА (2). НОЩЖ находится в претрахеальной клетчатке, к которой направляется веточка третьего порядка от нижней ветви НЩА (1). Деление ВГН (RLN) происходит на уровне НЩА позади ее ветвей. в – схема.

Во всех препаратах (100% случаев) при введении контраста в НЩА ретроградно на той же стороне контрастировалась ВЩА вплоть до общей сонной артерии (рис. 3).

Рис. 3. Рентгенангиограмма в прямой проекции: 1 – задний анастомоз между НЩА и ВЩА; 2 – передний анастомоз между НЩА и ВЩА. ОСА – общая сонная артерия (частично контрастирована). Введен контраст в левую НЩА. Четко визуализируются два анастомоза,располагающихся по задней (1) и переднебоковой поверхности (2) доли ЩЖ.

II тип кровоснабжения выявлен в нашей работе у 12 (14,1%) ОЩЖ (9 ВОЩЖ, 3 НОЩЖ).

На ангиограммах во всех исследованиях были выявлены как минимум два основных анастомоза между ВЩА и НЩА, обозначенные нами как IIa и IIb типы кровоснабжения ОЩЖ:

Рис. 4. IIа тип. Левая доля ЩЖ. 1, 2, 3 – ветви ВЩА первого порядка. RLN – возвратный гортанный нерв. а – рентгенангиограмма в прямой проекции. Контрастирована ВЩА слева. Артерия имеет три ветви первого порядка (1, 2, 3), направляющиеся к ткани ЩЖ. Меченная металлическим наконечником ВОЩЖ (обведена) находится по ходу заднего анастомоза. Задняя ветвь ВЩА (3) образует анастомоз с верхней ветвью НЩА (черные стрелки). Контрастируется междолевой анастомоз между левой и правой ВЩА (белые стрелки). б – микродиссекция. Отпрепарирован задний анастомоз (стрелки). ВОЩЖ находится в типичном месте и получает веточки от верхней трети анастомоза. НОЩЖ локализуется у нижнего полюса ЩЖ и кровоснабжается от нижней веточки НЩА. ВГН располагается позади НЩА и идет параллельно заднему анастомозу. в – схема.

Рис. 5. IIb тип. Левая доля ЩЖ. RLN – возвратный гортанный нерв. а – микродиссекция. Передний анастомоз находится под капсулой по переднебоковой поверхности ЩЖ (стрелки). НОЩЖ располагается на переднем анастомозе в области нижней трети анастомоза. б – схема.

Отмечено, что ВОЩЖ находились на разных уровнях заднего анастомоза. Вероятно, чем выше по анастомозу локализовалась ВОЩЖ от НЩА, а также чем менее выражен анастомоз (диаметр сосуда), тем большее значение имела ВЩА в кровоснабжении ВОЩЖ. Так, в 6 (14,3%) случаях при микропрепаровке и на ангиограммах достоверно задний анастомоз не выявлен (малый калибр соустья), а ВОЩЖ находилась достаточно высоко по задней ветви ВЩА. По-видимому, основным источником кровоснабжения ВОЩЖ в этом случае являлась ВЩА (III тип).

В 4 (8,7%) случаях в препаратах выявлена аномалия развития сосудистого русла – атрезия НЩА (справа – 1 и слева – 3) (рис. 6). Так, на рис. 6 видно, что при контрастировании ВЩА отсутствовало поступление контраста в левую НЩА.

Рис. 6. Рентгенангиограммы двух органокомплексов с аномалией развития левой НЩА (прямая проекция). ОСА – общая сонная артерия. Стрелками указано направление контраста. а, б – на первом этапе исследования выявить и канюлировать левую НЩА не удалось. Два органокомплекса с канюлированными и контрастированными левыми ВЩА. Стрелками указано распространение контраста на противоположную сторону с окрашиванием правых ВЩА и НЩА. Левая НЩА отсутствует. ОЩЖ отмечены металлическими наконечниками. Питание осуществляется на стороне атрезии за счет ВЩА.

В тех органокомплексах, где отсутствовала НЩА, все НОЩЖ характеризовались подкапсульным расположением на передней или боковой поверхности ЩЖ и кровоснабжением за счет передней ветви ВЩА (III тип) или мелких коллатералей от окружающих органов (рис. 7).

Рис. 7. III тип. а – рентгенангиограмма в прямой проекции. Канюлированы и контрастированы правая и левая ВЩА (обе НЩА при поиске на первом этапе работы не выявлены). НЩА не контрастируются с обеих сторон. Меченные металлическими наконечниками ВОЩЖ и НОЩЖ (обведены) находятся в бассейне ВЩА. б, в – микродиссекция. Левая доля ЩЖ. НЩА отсутствует. НОЩЖ находится на передней поверхности ЩЖ под капсулой и кровоснабжается в основном за счет передней ветви ВЩА, идущей по передней поверхности ЩЖ. ВОЩЖ располагается в типичном месте и также кровоснабжается ветками ВЩА. г – схема. Левая доля ЩЖ.

Для наглядности на рис. 8 представлена интраоперационная ситуация, когда НЩА отсутствовала и все ОЩЖ кровоснабжались ветвями ВЩА. Технически во время операции при такой аномалии выделить ОЩЖ из-под капсулы ЩЖ и сохранить их кровоснабжение от ВЩА крайне затруднительно, а при двусторонней подобной аномалии возможно развитие послеоперационного тяжелого ГПТ (рис. 8).

Рис. 8. Интраоперационная картина аномалии развития левой НЩА. Обе ОЩЖ (обведены) располагаются на уровне щитоперстневидного сочленения (in midposition) и кровоснабжаются ВЩА.

В 3 (3,5%) случаях связи НОЩЖ с щитовидными артериями не выявлено (НОЩЖ располагались низко в претрахеальной клетчатке). Вероятно, питание данных желез осуществлялось за счет мелких коллатералей из окружающих органов (IV тип). В одном из этих случаев определялась непарная артерия в претрахеальной клетчатке. Однако ее связь с НОЩЖ при микродиссекции не выявлена (рис. 9). На рис. 10 представлена интраоперационная картина подобного типа кровоснабжения.

Рис. 9. Рентгенангиограмма в прямой проекции. Контраст введен в обе НЩА. Контраст ретроградно попадает в правую и левую ВЩА и непарную щитовидную артерию (стрелки). Маркированы (выделены) только ВОЩЖ. НОЩЖ находились низко в претрахеальной клетчатке и перед ангиографией не найдены и не маркированы. Их связи с щитовидными артериями при микродиссекции не выявлено.

Рис. 10. Интраоперационная находка непарной щитовидной артерии (стрелки). НОЩЖ интимно прилегает к стволу этой артерии (IV тип кровоснабжения). ЩЖ – нижний полюс щитовидной железы.

Дополнительные результаты исследования

Для создания анатомической модели кровоснабжения ЩЖ и ОЩЖ мы попытались обобщить и систематизировать полученные результаты. С этой целью было подсчитано количество веток первого порядка ВЩА и НЩА (табл. 2), а также порядок ветвей НЩА, кровоснабжающих НОЩЖ и ВОЩЖ (табл. 3).

Таблица 2. Количество веток ВЩА и НЩА первого порядка деления

Таблица 3. Порядок веток НЩА, питающих ОЩЖ

Как видно из табл. 2, в 59,5% случаев НЩА делится на две ветви первого порядка. ВЩА чаще (52,2%) имеет три ветви первого порядка.

В табл. 3 представлен порядок ветвей НЩА, кровоснабжающих НОЩЖ и ВОЩЖ (табл. 3).

Из табл. 3 видно, что основной питающей структурой ОЩЖ являются ветви первого и второго порядка НЩА (суммарно в 76,7% случаев).

Резюме основного результата исследования

Основными артериальными структурами, питающими ОЩЖ, являются ветви первого и второго порядка НЩА. Меньшее значение в кровоснабжении ОЩЖ имеют ВЩА, непарная щитовидная артерия и сосудистые структуры окружающих органов и тканей.

Обсуждение основного результата исследования

Обсуждение значения НЩА в кровоснабжении ОЩЖ, а также периферического и центрального лигирования НЩА продолжается со времен W.S. Halsted (1907). По-прежнему отсутствуют однозначные клинические доказательства того, что центральная перевязка сосуда безопасна. Мнения современных исследователей по этому поводу разделились. При этом выборка пациентов в основной массе источников литературы невелика. Заметно выделяется метаанализ, основанный на результатах операций, выполненных 5846 пациентам с патологией ЩЖ. Авторы статистически обосновали, что центральное лигирование с обеих сторон НЩА является риском появления как транзиторного, так и постоянного ГПТ [13].

Еще одним существенным доказательством роли НЩА в кровоснабжении ОЩЖ является эмболизация НЩА у пациентов с тяжелым некупируемым тиреотоксикозом. Такая манипуляция чревата развитием ГПТ. Поэтому эмболизируют обе ВЩА как основной источник кровоснабжения самой ЩЖ и только в редких случаях одну НЩА [34].

Контраргументом авторов, поддерживающих отсутствие разницы между центральным и периферическим лигированием НЩА, является подтверждение наличия сосудистых коллатералей к ОЩЖ от трахеи, пищевода и соседних тканей [15, 35–39]. Доказательства основываются на использовании лазерного допплеровского исследования кровотока ОЩЖ. С помощью такой оценки кровотока выявлено отсутствие нарушения питания ОЩЖ после перевязки основного ствола НЩА [35–39].

Однако ни одним из исследователей, выполнившим перевязку основного ствола НЩА, не сообщено об аномалии развития НЩА. Этот вариант анатомии выявлен не только в нашей работе, но и упомянут в ряде иностранных статей [40, 41]. Аномалия встречается достаточно часто (по нашим данным, в 8,7% случаев). J. Delattre отмечает в 10% случаев отсутствие НЩА, что встречается чаще слева [42]. Вероятно, интраоперационно такой вариант кровоснабжения оставался незамеченным, что в свою очередь может исказить результаты некоторых исследований.

В мировой литературе небольшое количество работ, посвященных описанию кровоснабжения ОЩЖ. Большинством авторов отмечено, что основной структурой, обеспечивающей кровоснабжение ОЩЖ, является НЩА. В 80–95% случаев НОЩЖ получает кровоснабжение от НЩА, а ВОЩЖ – в 68–86% [6, 15, 30, 41]. Эти данные в основном совпадают с нашими исследованиями, где НОЩЖ кровоснабжаются только НЩА в 79,0%, а ВОЩЖ – в 64,3% случаев.

ВОЩЖ эмбриологически связана с ЩЖ и, вероятно, по этой причине в 10–45% случаев дополнительно получает питание от ВЩА или анастомоза ВЩА и НЩА [32, 40, 41, 43, 44]. По данным M. Nobori, в 45% случаев существует прямой анастомоз между ВЩА и НЩА, который необходимо сохранить во время операции с целью предотвращения ишемии ВОЩЖ [32]. Китайские исследователи сделали несколько иной вывод по поводу питания ВОЩЖ. Так, они выделили три структуры, за счет которых питается ВОЩЖ. Основным источником питания, по их мнению, является задняя ветвь ВЩА, реже – анастомоз между ВЩА и НЩА, ветви НЩА, сосуды трахеи, гортани, пищевода и других соседних органов [6].

Подобные данные получены и в нашей работе. Так, при ангиографии выявлены как минимум два постоянно существующих анастомоза между щитовидными артериями одной стороны (кроме случаев отсутствия НЩА). В некоторых органокомплексах отмечены междолевые артериальные анастомозы. В 21,4% случаев задний анастомоз при микродиссекции был выделен с сосудистыми “ножками”, непосредственно прилегающими к 9 ВОЩЖ. Тем самым доказана основная роль этого анастомоза в кровоснабжении указанных ВОЩЖ.В 14,3% случаев, согласно нашим исследованиям, ВОЩЖ располагались на задних ветвях ВЩА. В этом случае роль ВЩА в кровоснабжении ОЩЖ оказалась более значимой.

Другими исследователями представлена альтернативная модель кровоснабжения ОЩЖ. Авторы утверждают, что ОЩЖ получают кровоснабжение от различных соседних органов и тканей (трахеи, пищевода, непарной артерии, тимических веток внутренней грудной артерии или даже прямыми веточками от дуги аорты). По их мнению, большой роли щитовидные артерии в питании ОЩЖ не играют [15, 35–39, 41, 43, 45]. Однако нами установлено, что только в 3,5% случаев ОЩЖ не имеют связи с щитовидными артериями и, вероятно, получают кровоснабжение за счет окружающих их органов.

Таким образом, при сравнении данных литературы с результатами нашей работы выявлено совпадение по основным позициям. Так, тип I (питание за счет НЩА) является основным вариантом кровоснабжения ОЩЖ. Вторым по распространенности является II тип – анастомозы между НЩА и ВЩА. III и IV типы встречаются реже.

В одной из работ авторами иллюстрируется подробная модель кровоснабжения ЩЖ и ОЩЖ, которая во многом согласуется с результатами нашего исследования [40] (рис. 11). Первой ветвью наружной сонной артерии, как правило, является ВЩА. Однако в ряде случаев ВЩА может непосредственно отходить от общей сонной артерии. У верхнего полюса ЩЖ она разделяется в 52,2% случаев на три ветви первого порядка. Передняя ветвь направляется по переднебоковой поверхности ЩЖ и анастомозирует с нижней ветвью НЩА. Перешейковая ветвь идет медиальнее и образует соустье с аналогичной ветвью противоположной стороны. Задняя ветвь ВЩА анастомозирует с верхней ветвью НЩА.

Рис. 11. Типичная картина кровоснабжения ЩЖ и ОЩЖ. 1 – передний анастомоз, 2 – задний анастомоз. I–IV – типы кровоснабжения ОЩЖ.

Основной ствол НЩА берет свое начало от щитошейного ствола подключичной артерии. Далее НЩА направляется позади общей сонной артерии к нижнему полюсу ЩЖ, где делится в 59,5% случаев на две ветви первого порядка, обеспечивая кровоснабжение ОЩЖ в 71,8% случаев. Однако при расположении ОЩЖ низко в претрахеальной клетчатке кровоснабжение может осуществляться за счет мелких веточек, отходящих от основного ствола НЩА до его деления на ветви первого порядка.

Дополнительная информация

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов в отношении данной статьи.

Источники финансирования. Работа и подготовка публикации выполнены на личные средства авторского коллектива.

Участие авторов. Малюга В.Ю. – концепция, дизайн, редактирование статьи; Куприн А.А. – концепция, сбор и анализ материала, написание статьи, иллюстрации. Все авторы внесли существенный вклад в проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией.